Importancia de los Nematodos Entomopatogenos Para El Control Biologico de Plagas de Palma de Aceite

8/18/2019 Importancia de los Nematodos Entomopatogenos Para El Control Biologico de Plagas de Palma de Aceite

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Importancia de los nematodos entomopatógenopara el control biológico de plagas en

palma de aceite

Importance of entomopathogenic nematodes for

the biological control of pests in oil palm

Palabras Clave

Steinemema, Heterorhabditis, control

biológico, entomopatógeno, insecto plaga,

Xenorhabdus, Photorhabdus.

PALMAS - Vol. 26 No. 2. 2005

Adriana Sáenz A.1

1 Bióloga, MSc entomología. Investigadora asociada. Zona Occidental-Cenipalma.

E-mail: asaenz@cenipalma@org

Recibido: 29 de abril de 2005. Aprobado: 30 de junio de 2005


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I n t roducc ión

Los técnicos del sector agropecuario

a f rontan una s e r i a r e sponsab i l idad

técnica, económica, ecológica y social

dado que en sus manos es tá la pro

ducción de a l imentos , f ibras y mater i a s p r imas pa ra los más d ive r sos

procesos indus tr ia les ; en sus manos

es tá también que esa producción sea

o no rentable. En sus manos no sólo

es tá la producción de a l imentos en

cant idad suf ic iente s ino también la

calidad de los mismos. No menor es

la responsabilidad de los profesiona

les y los productores del sector agro

pecuario en los factores de calidad de

vida como son entre muchos otros el

aire, el agua, el suelo, el paisaje y lacalidad del ambiente.

Desde finales de la década de los

s e s e n t a s e h a n v e n i d o e v a l u a n d o

nuevas a l te rnat ivas en e l manejo de

insectos plaga , las cuales cons t i tuyen

un paquete tecnológico muy diverso

y dinámico que se ha llamado «Manejo

Integrado de Plagas' (MIP) y que tiene

como bases fundamenta le s e l mues -

treo de las poblaciones de las plagas

de impor tancia económica , la ident i

ficación de los niveles económicos de

daño (NDE) o de criterios para definir

si es necesario el control o no de la

plaga y la consideración integral del

ecosistema en la programación de las

diferentes actividades del hombre en

relación con sus cultivos, de tal modo

q u e t e ng a s i e mp r e c onc i e nc i a d e l

impacto global de cada intervención

sobre cualquier componente de l s is

tema. Dentro de los tipos de interven

ción que se manejan con más fre

cuencia se encuentran los controles :

genét ico, f ís ico, b iológico, cul tura l ,

mecánico y químico.

En las últimas décadas se ha obser

vado cómo los controles químicos, a

pesar de su alta eficiencia económica

y biológica, no ha n dem os tr ad o ser

sos ten ib le s pues p re sen tan un a l to

impacto sobre el ambiente, por lo que

a tra vés del c on cep to MIP se ha visto

la urgente neces idad de reducir su

par t ic ipación dentro de l control de

p lagas , o r i en tando la búsqueda p r in

cipalmente hacia es tra tegias de ba jo

impac to ambienta l , t a le s como loscontroles culturales y biológicos.

En cuanto al control biológico, no

puede esperarse que es te prospere s i

los b ior r egu ladores no d i sponen de

las condiciones ambienta les que ga

r an t ic en su bu en des em pe ño en e l

ca mpo (a l imento, te mp era tu ra y hu

medad r e la t iva adecuada , huéspedes

en es tados suscept ibles , entre otros) ,

por tanto, un buen programa de con

trol b iológico, necesar iamente debe

como mínimo es tar a tado a un buenprograma de control cul tura l .

El control biológico es definido co

mo la acción de los enemigos natura

les . a r t rópodos depredadores , insectos

paras i toides y pa tógenos microbia les .

que mant ienen la pob lac ión de su

huésped en niveles bajos, que podrían

incrementa r se en ausenc ia de e s tos

en em ig os (Ehler. 1990). Est á dividido

en dos amplias ca tegor ías : na tura l y

apl icado. El pr imero ocurre cuandolos enemigos natura les na t ivos redu

cen poblaciones de artrópodos nativos.

mientras que e l segundo involucra la

intervención del hombre para incre

mentar la actividad de los enemigos

na tu r a l e s .

El control biológico aplicado puede

ser separado en control biológico clá

s ico, donde enemigos natura les exót i

cos o foráneos, son introducidos para

plagas nativas o exóticas y en control

b i o lóg i c o a u me n t a t i v o , q u e oc u r r e

con la intervención humana para in

crementar la e f ic iencia de los ene

migos natura les presentes en un área

a través de la manipulación del am

biente (por ejemplo conservación de

los enemigos natura les ) . E l control

biológico aumentativo tiene dos am

p l ios enf oqu es . E l p r im ero , l ibe ra -

A. Sáenz

42 PALMAS


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Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de ac

ciones inoculat ivas, en el cual pocos

e n e m i g o s n a t u r a l e s d e l a m i s m a

especie son l iberados y la progenie de

l o s e n e m i g o s s o n e s p e r a d o s p a r a

efecto del control biológico y, el se

gundo , l i berac iones i nunda t ivas , en

donde g randes números de enemigos

naturales son l iberados con la expect a t i va que es tos enemigos e fec túen

control inme dia to (por ejem plo, ac

túen como un b iopest ic ida) (Tanada

y Kay a, 1993 ).

La incorporac ión de agentes b io

lógicos para la regulación de insectos

y otros organismos plaga se hace cada

día más urgente como respuesta a las

res t r icc iones cada vez más es t r ic tas

para el uso de agroquímicos y a las

exigencias de cal idad en los productos de or igen agr ícola en mercados

na cio na les y a u n má s en los in ter

n a c i o n a l e s . N o m e n o s i m p o r t a n t e s

s o n l o s r eq u e r i m i en t o s en l o q u e

tiene que ver con la protección del

med io am bi en te y l a b iod ive rs i dad

dentro de la moderna concepción del

desarrol lo sostenib le .

El uso de hon gos , ba cte ri as y vi ru s

en tomopatógenos ha cobrado mayor

impor t anc i a du ran te l as dos ú l t imasdécadas y el es tudio de los nematodos

o en tomonematodos , es cons iderado

una al ternat iva promisor ia en el con

t rol de p lagas agr ícolas , pecuar ias y

a ú n a q u e l l a s q u e a f e c t a n i n s t a l a

cion es in du str ia le s (Kaya y Gau gler .

199 3: Kaya y Stock , 199 7; Bla xter

et. al, 199 8: Bu rne l l y Stock . 20 00 :

Boemare. 2002) .

Lo s n em a t o d o s en t o m o p a t ó g en o s

que han mos t rado mejores resu l t adosen el control biológico de plagas per

tenecen a las fami l ias Steinernemat i -

d a e y H e t e r o r h a b d i t i d a e , c u y o s

m i e m b r o s e s t á n m u t u a l í s t i c a m e n t e

asociados ( t ipo de asociac ión ent re

dos indiv iduos en que ambos obt ie

nen beneficio) con bacterias de los

géneros Xenorhabdus y Photorhabdus

que ocasionan sept icemia (condic ión

mórb ida causada por l a i nvas ión y

m u l t i p l i c ac i ó n d e m i c r o o r g an i s m o s

en la sangre) y otros t ipos de afec

c iones le tales en sus huéspedes .

Dentro de las carac ter í s t icas que

hacen de és te un grupo promisor io de

controladores b iológicos pueden des

tacarse las s iguientes : a l ta v i ru lencia

y ráp ida acc ión al mat ar a l hué sp ed ,

el te rce r es ta do o ju ve ni l infectivo no

se al imenta, está morfológica y f isio

lógica mente ad ap ta do para sobreviv i r

por largos per íodos en el suelo en

ausencia de su huésped, t i enen al to

p o t en c i a l r ep r o d u c t i v o y m u es t r an

respues t a numér i ca con respec to a l

h u és p ed , p u ed en c r i a r s e en f o r m a

m a s i v a e n l a b o r a t o r i o , t i e n e n u na m p l i o r a n g o d e a c c i ó n , a u n q u e

algunos son muy poco específ icos.

D e m a n e r a a d i ci o n a l , p r e s e n t a n

al ta res i s tenc ia a pr odu cto s quím icos

y a cond ic iones ambien ta l es adver

sas , t an to los nematodos en tomopató

genos como sus bacter ias , son ino

c u o s p a r a h u m a n o s y a n i m a l e s

domés t i cos , no causan n ingún daño

a las plantas por ser específ icos para

insec tos , a lgunas espec i es se puedenreproduci r s in la presencia del ma

cho, es tán exentos de regis t ro para su

comercial izac ión en Eur op a y Es ta dos

Uni dos (Kle in. 199 0 : Kaya . 19 93 :

Kaya y Gaugl er, 199 3; G eorgia y Ma n-

weiler, 1994).

Dentro de los at r ibutos negat ivos

e s t á i n c l u i d o s u am p l i o r a n g o d e

huéspedes (aunque efec tos negat ivos

en huéspedes no b lanco no han s ido

o b s e r v a d o s , e s t e r a n g o am p l i o d eh u é s p e d e s p u e d e i n c l u i r a l g u n o s

i n s ec t o s b en é f i c o s ) : l i m i t ad a t o le

r a n c i a a c o n d i c i o n e s a m b i e n t a l e s

(por ejemplo, requer imientos de hu

medad) : t i empo cor to de a lmacena

miento; pobre pers i s tencia en campo

y al tos costos en comparación con los

pes t ic id as quí mi cos (Kaya. 1993).

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005


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A. Sáenz

Biología del complejo nematodo/bacteria

Los s te ine rnemat idos y he te rorhab-

ditidos son patógenos obligados en la

na tu ra leza (mic roorgani smo causante

de enfermedad que requiere de un

huésped vivo para crecer y reproducirse); tienen un estado de vida libre

que no se a l imenta conocido como

juveni l infec ti vo, juveni l d a u e r o J 3 ,

que infecta los insectos huéspedes en

el su el o (Fi gur a 1). El ju ve ni l infectivo

es el único estado que se encuentra

fuera del insecto huésped y conserva

la cut ícula de l segundo es tado para

protección en el ambiente, por ejemplo, los s te inernematidos la p ierden

fácilmente (Figura 2a), pero es rete

nida en los he t eror hab di t ido s . ju s t o

antes o después de la infección del

huésped (Figura 2b). Además, la aso

ciación nematodo-bacter ia es especí

fica. En l os ju ve ni le s infectivos, las cé

lulas bacteriales son llevadas en una

v e s í c u l a e n l a p a r t e a n t e r i o r d e l

intes t ino para los s te inernematidos y

en e l t racto intes t ina l para he teror

hab dit ido s (Sáenz, 1998).

E l j u v e n i l i n f e c t i v o i n g r e s a a l

huésped a t r avés de abe r tu ra s na tu

rales (boca, espiráculos, ano) o áreas

delgadas de la cut ícula de l huésped

(so lamente en he te rorhabd i t idos ) y

p e n e t r a d e n t r o d e l h e m o c e l e d e l

h u é s p e d ( K a y a y G a u g l e r . 1 9 9 3 :

Sáe nz , 1999 a, b) . Los juv eni les in

fect ivos de s te inernematidos l iberan

la bacteria a través del ano (Poinar.

1966) o por la boca como en los het e r o r h a b d i t i d o s ( C i c h e y E n s i g n ,

2 0 0 3 ) . L a b a c t e r i a m u t u a l i s t a s e

p r op a g a y p r od u c e s u s t a n c i a s qu e

c o n r a p i d e z m a t a n e l h u é s p e d y

protegen el cadáver de la colonización

d e o t r o s m i c r oo r g a n i s mos ( Sá e nz ,

2000). Los nematodos inician su de

sarrollo. se alimentan de las células

bacterianas y los tejidos del huésped

son metabolizados por la bacteria y

t i enen de una a t r e s gene rac iones

dependiendo del tamaño del mismo.Como los recursos de alimento en el

cadáve r de l huésped son agotados .

un a nuev a gen e rac ión de juve ni le s

i n f e c t i v os e s p r od u c i d a y e me r g e

desde el cadáver del huésped en el

suelo para buscar uno nuevo (Figura

1). (Sáenz. 2000; 2003).

La principal diferencia entre s tei

n e r n e m a t i d o s y h e t e r o r h a b d i t i d o s

44 PALMAS


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consiste en que todas las especies del

p r ime r g rupo son sexua les , m ien t ra s

que las especies del segundo grupo

son hermafrodi tas en la pr imera gene

rac ión, pero sexuales en la segunda.

P o r en d e , l os s t e i n e r n e m a t i d o s r e

qui ere n de un juv eni l infectivo he m

br a y un o m a c ho pa ra i nva d i r uninsecto huésped y produci r progenie ,

mien t ras los he t e ro rhabd i t i dos nece

s i ta n ún ic am en te u n juve ni l infec tivo

para penet rar un huésped y dar como

r e s u l t a d o a d u l t o s a u t o f e c u n d a d o s

(Sáenz . 1999 ; 2000) . S in em ba rg o ,

Griffin et. al (2001). est abl ece qu e u n a

especie de Steinemema s in descr ib i r

de Indones i a , t i ene i nd iv iduos her

maf rod i t as con ba j a f recuenc i a de

machos (1-6% de la población).

Las especies de nematodos es tán

asociadas con una especie especí f ica

de bacter ia s imbiót ica, pero las bac

t e r i ana s pue de n es t a r aso c i a das con

m á s d e u n a e s p e c i e d e n e m a t o d o

(Tabla 1). Ak hu rs t y Boe ma re (1990)

establecen que la mejor reproducción

d e n em a t o d o s s e p r e s en t a c o n s u

s imbion te na tu ra l , pero en a lgunos

casos pueden desar ro l l a r se con o t ras

especies bacter iales . La relac ión en

t re los nematodos y la bac ter ia es mu-tual i s ta , ya que los nematodos son

dependientes de la bac ter ia dado que

m a t an r áp i d am en t e s u i n s ec t o h u és

ped; crean un ambiente favorable para

su desar ro l lo por p roduc i r an t i b ió

t icos que supr imen la competencia de

o t ros mic roor gan i s mos ; t r ans form an

los tej idos del huésped en una fuente

d e a l i m en t o y s i r v e c o m o r ec u r s o

al iment ic io . La bacter ia necesi ta del

n em a t o d o p a r a p r o t eg e r s e d e l am

biente externo; penet rar e l hemocele

de l huésped e i nh ib i r l as p ro te ínas

a n t i b a c t e r i a l e s d e l m i s m o ( S á e n z .

1999, 2004).

Xenorhabdus y Photorhabdus son

bacter ias per tenecientes a la fami l ia

En t e r o b ac t e r i a c eae , g r an n eg a t i v a s ,

facul tat ivas , no forman esp ora s y son

ana eró bic as . En el género Xenorhab-



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A . S á e n z

dus, c inco espec ies es tán asoc iadas

con Steinemema, mientras en e l gé

n e r o Photorhabdus, t res lo es tán aso

c iadas con Heterorhabditis (Tabla 1),

(Fischer et al, 199 9: Burn el l y Sto ck,

2000 ; Boemare , 2002 ; Haz i r et al,

2005).Dentro de las diferencias entre los

dos géneros bac ter ia les , se destaca la

lumin i scenc ia en Photorhabdus spp .

mien t ras que Xenorhabdus spp no son

l u m i n i s c e n t e s . A m b o s g é n e r o s b a c

t e r i a l es p roducen cé lu las d i f e ren tes

conocidas como forma primaria (fase I)

y forma secundaria (fase II) (Sáenz,

199 8, 1999 ; For st y Cla rke , 200 2) . La

fo rma p r imar i a es t á asoc i ada na tu

ra lm en te con los juv eni les infectivos,

m ien t ras l a fo rma secundar i a su rgeespon táneamen te cuando los cu l t i vos

bac te r i a l es es t án en es t ado es t ac io

nario de no crecimiento en cult ivos

in vitro. La forma secundar ia de Xenor

habdus puede cambiar a la forma pri

maria, pero este fenómeno no ha sido

es tab lec ido para Photorhabdus spp .

Las dos formas bac ter ia les presen

tan diferencias, por ejemplo, la prima

r i a p r o d u c e a n t i b i ó t i c o s , a b s o r b e

c ier tos colorantes y desarro l la g randes inc lu s iones in t race lu la res com

p u e s t a s d e c r i s t a l e s d e p r o t e í n a s ;

m i e n t r a s l a s e c u n d a r i a p r o d u c e s e -

m a n a l m e n t e a n t i b i ó t i c o s o n o p r o

duce , no abso rbe co lo ran tes y p ro

duce de manera inef ic iente inc lus io

nes in t racelu lares . La forma pr imaria

es la que t iene la capacidad de sopor

t a r l a p ropagac ión de nematodos in

vitro (Lysen ko y Weis er, 1974 ; Eh le rs

et al, 1990 : Agu i l l e ra et al, 1993;

Agui l lera y Sma rt , 1993; Jac ks on etal., 1995; Babic et al, 2000; Vivas y

Goodrich-Blai r , 200 1; Boemar e, 2002;

M a r t e n s et al, 2003).

Especies de nematodos entomopatógenos

En la actualidad, se han reconocido

más de 40 especies en el mundo de

nematodos en tomopa tógenos (Tab la

1), en las dos familias, con 35 en Stei

nemema, un a en Neosteinememay 10

en Heterorhabditis (S tock y Hunt ,

2004; Sáenz, 2004).

Rango de huéspedes

En el laboratorio, la mayoría de las espec i es de nematodos en tomopa tóge

nos infec tan un a var i edad de insec t os

cuando ex is te un contac to seguro , las

condic iones ambientales son ópt imas

y no hay barreras ecológicas o com-

portamentales para la p resenc ia de la

infección (Ka yay Gaugle r, 1993; Ozer

et al, 19 95: Gaugl er et al, 1997; Sá

enz y Lu qu e , 199 8 ; Sá en z , 199 9 ,

200 3; Sáenz y Luque , 1999; Susu r l uk

et al, 20 01 ; Hominick , 200 2; Hazi r et

al, 2003). En el campo, los nematodosentomopatógenos a tacan un l imi tado

rango de huéspedes más que en labo

rator io (Akhur st , 1990; Georgis etal,

1991; Bathon, 1996; Peters, 1996). No

obstante , son seguros como agentes

de control biológico.

A d e m á s , e s t á n a d a p t a d o s a l a m

biente suelo, dado que los principales

huéspedes son in sec tos que hab i t an

en e l . Los nuevos a i s l amien tos de

espec i es o cepas de nematodos sehacen usando larvas de la pol i l la ma

yor de las colmenas Galleria mellonella

(Lepidóptera: Pyralidae) (Sáenz, 1999).

S i n e m b a r g o , a l g u n a s e s p e c i e s d e

nematodos han s ido a is ladas de ca

d á v e r e s d e h u é s p e d e s h a l l a d o s e n

ca mp o y t i en en un ra ng o de és tos

limitado como S. kushidai (Mamiya,

1989) y S. scarabaei (Stock y Kop-

penhofer, 2003) adaptados a larvas de

escarabajos .

Interacción bacter ia -nematodo con e l

huésped

Así como la mayoría de especies de

n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s t i e n e n

un amp l io rango de huéspedes , su

ef icac ia var ía con muchos fac tores

biológicos, incluyendo especies y ce

pas de nematodos, espec ies de insec-

46 PALMAS


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tos y su es ta do de des arr oll o (Eidt y

T h u r s t o n . 1 9 9 5 : S i m o e s y R o s a ,

1996). Uno de los factores que afecta

la eficacia de los ju ve ni le s infectivos.

es que la mayoría de los insectos habi

t an t e s d e l s u e l o h an d e s a r r o l l ad o

c o m p o r t a m i e n t o s p a r a r e d u c i r s udescubr imien to , f i j ac ión o pene t ra

c i ó n d e l o s j u v e n i l e s i n f e c t i v o s

(Sáenz, 1998. 2003).

Algunos de los compor t amien tos

incluyen una al ta tasa de defecación

que reduce la infección por el ano (lar

va s de esc ara baj os) (De Ba ch . 1964):

bajo rendimiento de l iberación de CO

que minimiza la señal química (pu2-

pas de lepidópteros y larvas de escara

bajos) (T an ad a y Kaya , 19 93): formación de cocones impenetrables o cel

das de suelo antes de la pupación que

sirven como barreras f ísicas (muchos

lepidópteros y escarabajos): comporta

miento evasor que reduce el contacto

con los juv eni les ( larvas de esca ra ba

jos ) (Gaugler et al, 1994: Koppen hofer

et al. 2000).

Lo s j u v en i l e s i n f ec t i v o s p u ed en

p e n e t r a r e l i n s e c t o u s a n d o v a r i a s

ru t as , depend iendo de cuá l es másacces ible (Eidt y Th ur st on , 1995). En

a l g u n o s i n s ec t o s l a r u t a u s u a l d e

en t r ad a , c o m o l a b o c a , p u ed e s e r

inaccesible al estar obstruida por f i l

tros orales o ser angosta ( insectos con

par t es buca les chupadoras o i nsec tos

p eq u eñ o s c o n p a r t e s b u c a l e s m as -

l icadoras) . Así mismo el ano, por ser

estrecho debido a la presencia de f i

b ras muscu la res u o t ras es t ruc tu ras

y los espiráculos cubiertos con setas

(larvas de lepidópteros) o platos filtradores (larvas de escarabajos) o simple

mente ser angostos para la ent rada de

los nematodos ( a lgunos d íp t e ros y

lepidópteros) . También pueden pene

trar a través de la cutícula ( incluyendo

las tráqueas) o el intest ino para entrar

al hemocele.

Pa ra in gre sa r a tra vés de la cutí cu

la, los nematodos emplean la fuerza

f í s ica, c lavando su cuerpo para rom

per y at r ave sar las del gad as t r áq ue as ,

como los heterorhabdi t idos que usan

su d iente anter ior para penet rar d i

rec t ame nte e l hemocele . P ara en t ra r

a t ravés del in tes t ino, usan fuerzas

físicas o secreciones proteolí t icas paradigerir tej idos del intest ino medio y

acceder al hemocele (Abuhatab et al,

1993 : Peter s y Ehl ers , 1994). Ad em ás ,

dentro del hemocele la bacteria y los

j u v e n i l e s i nfec t i vos r e s i s t e n l a r e s

pues t a i nmune de l huésped , que i n

v o l u c r a l a i n t e r ac c i ó n d e f ac t o r e s

h u m o r a l e s y c e l u l a r e s ( D u n p h y y

Th u r s t o n . 1 9 9 0 : K ay a y G au g l e r ,

1993).

Para con t ra r res t a r l as cé lu l as bac

ter iales , los insec tos pueden usar pro

teínas ant ibacter iales , seguido de la

formación de nódulos e inactivar los

n e m a t o d o s . L o s i n s e c t o s p u e d e n

en ca ps u l a r e l j uv en i l i n fec t i vo. En

algunos casos , e l tercer es tado del

nematodo puede superar l as defensas

del insecto, tal es el caso de la especie

S. glaseri, l a cua l i n i c i a lmente es

encapsulada por larvas del escarabajo

j a p o n é s Popillia japonica, pero és taescapa de la cápsula e infec ta con

éxito al huésped, ya que la superficie

de los nematodos t iene proteínas que

supr imen l a r espues t a i nmune de su

h u é s p e d y d e s t r u y e l a s c é l u l a s

ant ibacter iales del insec to (Wang et

al, 1995; Wa ng y Ga ugl er, 1998).

Sin embargo, la invasión de los ne-

m a t o d o s p u e d e p r o d u c i r f a c t o r e s

i n m u n o - i n h i b i t o r i o s q u e d e s t r u y e n

l o s f ac t o r e s an t i b ac t e r i a l e s p r o d u

cidos por el insecto y permite que la

bac te r i a mutua l i s t a p roduzca tox inas

insec t i c idas que ráp idamente matan

al huésped (Bowen et al, 1998). Los

n em a t o d o s p u ed en t am b i én p r o d u c i r

e x o t o x i n a s p a r a l i z a n t e s y e n z i m a s

ext racelu lares proteol í t icas y c i totó-

xicas . Las reacciones anter iores son

depend ien tes en e l i nsec to huésped ,



8/17

A. Sáenz

en el complejo nematodo-bac ter ia y

contr ibuyen a la var iab i l idad en la

ef icac ia de los nematodos entomopa-

t ó g e n o s e n c o n t r a d e d i f e r e n t e s

especies de insectos (Dowds y Peters.

2002).

Comportamiento

Uno de los fac tores l imi tantes del

rango de huéspedes de los nematodos

e n t o m o p a t ó g e n o s e s e l c o m p o r t a

mi en to de forrajeo de los ju ve ni le s in

fectivos (el término forrajeo se aplica

en ecología y etología a todas las acti

vidades que realiza un J3 en relación

con la búsqueda de su huésped). Estos

nematodos emp lean es t ra t eg i as pa ra

localizar e infectar al huésped, dentro

d e é s t o s e s t á n l o s e m b o s c a d o r e s

(esperan a su huésped ) o c ruceros

(buscan ac t ivamente a su huésped) .

(C am pbe ll y Lewis. 20 02 : Lewis. 2002 ).

L a m a y o r í a d e l a s e s p e c i e s d e

nematodos es t án s i tuadas den t ro de

estos dos comportamientos; s in em

b a r g o , a l g u n a s t i e n e n c o m p o r t a

mientos in termedios dentro de es tas

dos , como S. riobrave o S. feltiae

(Campbel l y Gaugl er, 1997: Campbe ll

y Kaya, 1999). Es ta s est rat egia s inter

medias es tán adaptadas para infec tar

i n s e c t o s q u e p e r m a n e c e n b a j o l a

superficie del suelo, tales como las

prepupas de lep idópteros , hormigas o

larva s de esc ara baj os . Los juven i lesi n f e c t i v o s e m b o s c a d o r e s ( S . carpo-

capsaey S. scapterisci) se car act eri zan

por la baja movilidad y una tendencia

a permanecer cerca de la superficie

del suelo. Además, no responden a las

señales de contac to del huésped al

menos que p resen te una ap rop iada

secuencia y eficiente movilidad de las

espec ies hospederas ta les como mari

posas . sa l t amon tes o gusanos co r t a

dores cerca de la superficie del suelo.Los ju ve nil es infectivos cr uce ros (S.

glaseri y H. bacteriophora) se car act e

rizan por la al ta movilidad y están

dis t r ibu idos a t ravés del perf i l del

sue lo : los juv eni les se or ien tan por

sustanc ias volát i les del huésped y lo

local izan; infec tan huéspedes seden

tar ios como pr ep upa s y pu pa s de esca

rabajos y lep idópteros .

Otro compo rta mie nto de los juve

niles infectivos es su t ípico ondea-miento corporal o n ic tac ión (Figura

3), donde del 30 al 95% de su cuerpo

es l evan tado de l su s t ra to po r unos

pocos segundos. La mayoría de es

pec ies de nematodos que t ienen una

estrategia de forrajeo emboscador o

in termedio pueden ondear su cuerpo

y l evan ta r lo en 95% de l su s t ra to ,

parándose en su cola y tomando una

postura rec ta o a l ternando per íodos

sin movimiento y activo ordeamiento

(Cam pbel l y Kaya. 199 9 a.b). Los juv e

n i l e s c r u c e r o s p u e d e n o n d e a r s u

cuerpo, pero no pueden pararse en su

cola. Los juven i les que pue de n parar

se en su cola y onde ar su cuer po, pu e

den sa l t a r t amb i én . Es te compor ta

miento de sal to puede ser u t i l izado

para a tacar a l huésped o como meca

nismo de d ispers ión .

48 PALMAS


9/17

Importancia de los nématodos entomopátógenos para el control biológico de plagas en palma de ac

Producción en masa, formulación y

comercialización

Producción en masa

Los nématodos en tomopá tógenos sonfáci lmente cul t ivados in vivo o in vitro

para p ruebas de labora tor io o p ro

ducci ón comercia l (Fr iedm an, 1990) .

La polilla mayor de las colmenas Gal

lería mellonella (Lepidóptera : Pyra l i -

dae), es el insecto uti l izado para pro

ducc ión in vivo, por qu e ést e es pr od u

c ido comerc ia lmente en g randes can

t idades en var ios pa íses como cebos

de pesc a , av es y a l iment o pa ra lagar

ti jas; además de ser susceptible a la

mayor ía de especies de nématodos .

El método bás ico para producción

a pequeña escala es descrito en Kaya

y Stock (1997), mientras un método a

gran esca la para producir nématodos

es descrito por Gaugler et al (2002). La

producc ión in vivo es una labor inten

sa , u t i l izada pa ra pequ eños bioensay os

y costosa, sin embargo, es simple y pro

duc e un a a l ta ca l idad de ju ve ni l e s

infectivos (Sáenz. 2000: Shapiro. 2003)

(Figura . 4) . La producción in vivo aesca la indus tr ia l puede ser apl icada

e n p a í s e s d e s a r r o l l a d o s y a l g u n a s

indus tr ias ut i l izan es ta tecnología .

La p roducc ión a g r an e sca la en

mé tod os in vitro, uti l iza medios sólidos

dimens ionales o métodos de fermen

tació n líqu ida (Ehlers . 199 6: Grewal

y Georgia, 1998). El método de medio

s ó l i d o t r i d i m e ns i on a l f u e d e s c r i t o

pr imero por Bedding (1984) usando

espuma de pol iure tano pol iés ter conun medio nutr i t ivo e inoculando pr i

mero la bacter ia s imbionte y después

los ném ato dos . Co n este método se pro

duje ron 65 mil lo nes de juv eni les in

fectivos en 500 ml/frasco ó 2 billones

de ju ven ile s por área de bo ls a plásti ca

a u to c l a v a d a ( B e d d i ng , 1 9 8 4 ) . L a s

ventajas del método de medio sólido

son los bajos costos y la logística de

p r od u c c i ó n .

El método de fermentación l íquida

presenta economías de e sca la , dado

que la proporción de la labor y los cos

tos decrecen con e l incremento de los

cos tos opera t ivos . Es ta tecnología t ie

ne los más bajos costos de producción

y es el método escogido por grandes

com pañ ías , con múl t i p le s p rod uc to s

en paí ses indus tr ia l iz ado s . El éxi to de

cul t ivos l íquidos es tá en proveer e l

medio apropiado, con la bacter ia aso

c i a d a d e l j u v e n i l i n f e c t i v o ú n i c a

me n t e y c on a d e c u a d a ox i g e na c i ó n

(Ehlers , 20 01 : Gaugl er y Han, 200 2) .

Los componentes t íp icos de un medio



10/17

son: extracto de levadura como fuente

de ni t rógeno; una fuente de carbo

hidra tos ta les como har ina de soya ,

glucosa o glicerol; lípidos de origen

animal o vegetal y sales . Con este mé

todo de producción se ha alcanzado

un número significativo de especiescon éxito en los biorreactores. obte

niendo de 7 .500 a 80.000 mil lones

de ju ve ni le s po r l i t r o de e s pe c i e s

como S. carpocapsae, S. riobrave, S

kushidai. S. scapterisci. H. bacterio-

phora y II. megidis con capacidad de

producc ión de 250 . 000 J 3 / m l depen

d iendo de la e spec ie de nematodo

(Ehlers et al, 1998 : S t r a uc hy Ehle r s .

1998).

Formulación y almacenamiento

Después de la producción en masa ,

los juv eni le s in fec t ivos pue de n se r

a lmacenados en tanques a i r eados y

refr igerados entre uno y seis meses o

formul ados de inme dia t o . Los juve

ni les infect ivos pueden ser a lmace-o

na do s en sus pe ns io ne s ac uo sa s a 4 C(dependiendo de la especie de nema-

todo), sin perder su actividad por 6 ó

12 meses pa ra e spec ie s de Steine-

rnema y 3 a 6 me se s pa ra esp eci es de Heterorhabditis (Sáenz, 2000 ).

En el método simple de formula

ción, los nematodos son mezclados

con un subs tra to húmedo (por e jem

p lo , e sponja ) . Es ta s for mul ac i one s

requieren cont inua refr igeración para

conservar la ca l idad de los nemato

dos por per íodos prolongados . Para

mantener los vivos y res is tentes a tem

pe ra tu ras ex t r emas , s e r educe e l me

tab oli smo de los ju ven il es infectivos

por inmovi l i zac ión pa rc ia l o dese cac ión . Es ta s formulac iones cont ie

nen a lg ina to , vc rmicu l i t a , a r c i l l a s ,

car bó n activa do, pol icr i amid a y grá

nulos dispersantes de agua (Grewal y

Georgia, 1 998; Geor gi sy Kaya, 1998).

No obstante, es difícil de obtener

un a formulación ópt i ma par a toda s

las especies de nematodos por tener

requer imientos específ icos de hume

dad y oxígeno. Una de las mejores

formulaciones es la de gránulos dis-

persables de agua que ha s ido de

sar rol lado pa ra s te ine rnem ati dos (por

ejemplo, S. carpocapsae y S. felliae),

és ta combina g randes can t idades denematodos vivos sin refr igeración y

son fáciles de transportar . Esta formu

lación en el momento de la aplicación

se mez cla con a gu a y los ju ve ni le s

infectivos se van rehidratando en el

ambiente húmedo de l sue lo duran te

tres días (Baur et al, 199 7 a,b). Ade

má s, los juv eni les infectivos cont eni

dos en es ta formulación y a lmacena

dos a 25 °C, sobreviven de cinco a seis

meses para la especie S. carpocapsae.

dos meses para S . Jeltiaey un mes para

S. riobrave (Grewal, 2000).

Control de calidad

An te s y de sp ué s de la formul ación, la

ca l idad de los nematodos debe ser

medida, en especial, su viabilidad e

infec t iv idad . E l aná l i s i s u t i l i z ando

muchos nematodos ( supe r ior a 500

juveni les ) e s c ons i d e ra d o inaprop ia -

do. por las propuestas de control de

calidad debido a la interacción huésped-parásito. Grewal (2002) defiende

el uso de uno a uno (un nematodo por

una larva de G. mellonella) en ensayos

de pa redes de a r ena como una he

r ra mi ent a es tá nd ar de control de ca l i

dad. El ensayo uno a uno trabaja bien

pa ra s te r in e rn ema t i dos y e l ensay o

c inco a uno pa ra he te rorhabd i t idos

(Gaugler et al, 2000) . Adem ás , los pa

rámetros de control de calidad inclu

yen reservas de energía (peso seco o

contenido de lípidos totales) como un

pronóstico de longevidad.

Comercialización

La primera etapa en el desarrollo de

un producto comercial es la selección

de cepas. Las propiedades claves de

una cepa comercial son la alta viru

lencia en contra de insectos plaga

50 PALMAS

A. Sáenz


11/17

Importancia de los nematodos entomopatógenos pa ra el co ntro l b ioló gico de pla ga s e n pa lm a d e ac

blanco y la facilidad del cultivo. Tam

b i én , son conven i en t e s l a sob rev i

v e n c i a y e f e c t i v i d a d d e m ú l t i p l e s

insectos plaga. No obstante, todas las

p ruebas deben s e r encami nadas con

la mi sm a cepa. Por ejemplo, au nq ue

S. g laser i es efectiva contra larvas decoleóptera, los problemas de formu

lación y a lm ace nam ien to so n factores

negat ivos para su mercado (Gaugler

y Han, 2002) .

También, se han cons iderado las

regulaciones en e l uso de nematodos

entomopatógenos para e l cont rol de

insectos y varían entre países (Richar-

dson, 1996; Bedding et al. , 1996; Riz-

vi et al., 1996) . Los nematodos nat ivos

es tán exentos de regi s t ro en muchos

paí ses europeos , Aus t ra l i a y Es tados

Unidos , mient ras en ot ros pa í ses , es

tán sujetos a registros s imilares como

los pes t ic idas químicos . La impor ta

c ión y uso de especies de nematodos

trasgénicos y no nat ivos, está sujeto

a estr ictas regulaciones en la mayoría

de los pa í ses . No obs tante , a lgunos

paí ses , t ambién incluyen las cepas de

espec i e s endémi cas , l o cua l e s un

obstáculo para la comercial ización de

es tos nema todos en tomopa tógenos y

su u t i l i zación en programas de ma

nejo integrado de plagas en diferen

tes cul t ivos del mundo.

Eficacia

Plagas blanco

Los nema todos en tomopa tógenos han

sido probados en contra de un gran

número de especies de insectos p laga

con resul tados que var ían desde poco

a excelente control (Tabla 2) (Kop-p e n h o f e r , 2 0 0 0 ) . M u c h o s f a c t o r e s

pueden inf luir en el uso exi toso de

nematodos como agentes de cont rol

biológico, pero tanto la biología como

la ecología de los nematodos y la plaga

blanco, son cruciales para el éxi to de

la apl icación. Se ha considerado que

el comportamiento de forrajeo y los

r eque r i mi en tos de t empera tu ra pa ra

una especie de nematodo y la acce

sibi l idad y susceptibi l idad de la plaga

a los nematodos , es impor tante para

la infección.

L o s n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s

han s ido más e f ic ientes en hábi ta t s

que proporcionan protección a condi

c i ones ex t r emas ambi en t a l e s , e spe

cialmente en suelo que es su hábi tat

na tura l y en cr íp t icos ( insectos que

cumplen par te de su c ic lo de v ida

dent ro de es t ructuras de las p lantas ) .

Excelentes cont roles han s ido regi s

t rados en cont ra de insectos bar rena

dore s de p l an t a s , dado su háb i t a t

críptico que es favorable para la sobre

vivencia e infect ividad de los nemato

dos (por e jemplo, enemigo s na tu ra le s

y adecuada humedad) . El cont rol de

insectos acuát icos ha s ido poco eva

luado, porque los nematodos no es tán

a d a p t a d o s a m o v i l i d a d e s d i r i g i d a s

( d e s c u b r i m i e n t o d e l h u é s p e d ) e n

es tos ambientes . En fol la je y ot ros

hábi ta t s expues tos , l as d i f í c i les con

d i c i ones pueden s e r r emed i adas ún i

camente con coadyudan t e s .

Estrategias de aplicaciónLos nema todos en tomopa tógenos s e

h a n a p l i c a d o d e m a n e r a e x c l u s i v a

usando mé todos i nunda t i vos , donde

al tos nú me ro s de juve ni les infect ivos

s o n l i b e r a d o s e n u n a d i s t r i b u c i ó n

uniforme y el control de poblaciones

plaga es rápido y eficaz. Este método

es fact ible para cul t ivos como orna

menta l e s y vege t a l e s ba j o i nve rna

dero, cí t r icos, f ra mb ue sa y pa st os . Sin

embargo, l a apl icación de nematodos

no e s ap rop i ada por mé todos i nunda t ivos en muchos s i s temas de cul t ivo

(cultivos de bajo valor o amplio espa

cio cul t ivable) , por su l imitada sobre

vivencia, susceptibi l idad a las condi

c i o n e s e x t r e m a s a m b i e n t a l e s , a l t o s

cos tos . Por t a n t o , l a s l i b e ra c i o nes

inocula t ivas , conservación y manejo

de especies de nematodos endémicos

PALMAS - Vol. 26 No.2,2005


12/17

A. Sáenz

nec esi ta ser expl orad a, pr omi sori a y

fact ible para e l manejo de muchas

plagas.Las l ibe rac iones inocu la t ivas de

nematodos en tomopa tógenos t i enden

a es tablecer nuevas poblaciones o in

c r e m e n t a n p o b l a c i o n e s b a j a s p o r

supresión de plagas, esto se ha proba

do en pocas ocasiones y poco se cono

ce sobre las condiciones ópt imas para

es t o (P ark ma n y Sm ar t , 1996) . Por

ejemplo. Gaugler et al. (1997). estable

ce que la eliminación del s imbionte

bacterial por el uso de antimicrobialosen los procedimientos de cr ía in vitro

de la especie S glaseriy pos iblemente ,

la pobre adaptación climática de esta

especie neotropical, limita su éxito en

este programa de manejo.

Así mismo, estas liberaciones de

penden de la sobrevivencia multige-

ne ra ci on al y reno vac ión de las po-

52 PALMAS


13/17


bla cion es de juv eni les infectivos. En

o t r a s p a l a b r a s , s e p u e d e n i n c l u i r

var ias condic iones como: i ) La pre

senc ia de in sec tos huéspedes su scep

tibles a través de los años, ii) Un nivel

de daño económico no manejable del

insecto plaga, iii) condiciones favora

bles del suelo para la sobrevivencia

de los ne ma to do s (Kaya, 1990). Libe

r a c i o n e s a u m e n t a t i v a s d e n t r o d e l

e s t a b l e c i m i e n t o d e p o b l a c i o n e s d e

ne mat odo s y mane jo de la su sc ep

t ib i l i dad de l as pob lac iones p laga /

hué spe des , son dos ap rox ima c iones

que pueden ser usadas para fomentar

o establecer el manejo de poblaciones

d e n e m a t o d o s y r e q u i e r e n m á s

atenc ión (Koppenhofer , 2000; Kop-penhofer et al, 2000).

Métodos de aplicación

La mayoría de los métodos de apli

cac ión de nematodos entomopatóge

nos emplea los mismos equipos de

apl icac ión u t i l izados para pest ic idas

q u í m i c o s . L o s j u v e n i l e s i n f e c t iv o s

res is ten pres i ones super ior es a 1068

kP a y p a s a n a tr av és de filtros de 100

m ? de diáme tro . No ob st an te , los filtrospueden ser removidos de las boquil las

para evitar el daño a los nematodos.

También se han ap l icado los nema-

todos por sistemas de irrigación in

cluyendo goteo, microinyección y as

persión (Georgis et al, 1995 ; Caba-

nill as y Ra ul st on , 1995). La irrig ación

pre y postap l icac ión, y la cont inua

humedad de l sue lo son esenc ia l es

para la permanencia de los nemato

dos. Si el agua es limitada, la inyecc i ó n d e n e m a t o d o s d i r e c t a m e n t e

dentro de la entrada de la galería o

b loqueando la ent rada con esponjas

i m p r e g n a d a s c o n s u s p e n s i o n e s d e

n e m a t o d o s p a r a i n s e c t o s b a r r e n a d o

res de plantas, son métodos de l ibe

rac ión ef ic iente (Baur et al, 1997;

Klein, 1993; Ya ng eí aZ . , 1993).

Efectos de agroquímicos y agentes de control

biológico

Los nematodos en tomopa tógenos son

a p l i c a d o s e n s i s t e m a s / s u s t r a t o s q u e

son regularmente t ra tados con ot ros

a g e n t e s , i n c l u y e n d o q u í m i c o s obiológi cos y fert i l iz ante s. S eg ún los

agen tes , s inc ron izac ión de l a ap l i

cac i ón y ca ra c t e r es f í s i co -qu ímicos

del s i s tema, los nematodos pueden o

no in t er ac t uar con es tos agent es . E n

adic ión a es tos agentes , la depreda

c ión entre paras i to ides y nematodos

puede p resen ta r se (Rosenhe im et al,

1995) . No obstante , Sher et al. (2000)

y Lacey et al. (2003) han demostrado

que a lgunos paras i to ides son com

patibles con S. carpocapsae.

Al parecer lo s nematodos en tomo

p a t ó g e n o s s o n c o m p a t i b l e s c o n l a

mayor í a de lo s he rb i c idas , fungu i -

c idas , acar ic idas , insec t ic idas , nema-

ticidas (Rovesti y Deseo, 1990; Ishi-

ba sh i, 199 3; Georgi s y Kaya, 1998) . No

obstante, en vista de la diversidad de

qu ímicos d i spon ib les e i n sec t i c idas

biológicos, no se ha probado una ge

neralización en la compatibi l idad de

n e m a t o d o s - p e s t i c i d a s . P o r t a n t o , l acompat ib i l idad de cada pest ic ida y

espec ie de nematodo, debe ser eva

luada en cada caso (Ni sh imat su y

Ja ck so n , 1998 : Koppenhof e r e t al,

2000).

Consideraciones f inales para el control

biológico de plagas en palma de aceite

Los nematodos en tomopa tógenos se

ha n pro duci do come rc i alm ent e y se

han vendido en Norte América, estede Eu ro pa , As ia y Aus t ra l i a , e n t r e

otros. Muchos otros países, incluido

Colombia, están explorando el uso de

nematodos en tomopa tógenos para e l

contro l b io lóg ico de var ios insec tos

plaga. Sin embargo, sus altos costos

en comparac ión con ot ros agentes de

c o n t r o l , h a c e q u e s e r e s t r i n j a n a



14/17

A. Sáenz

cultivos de alto interés comercial en

pa í s e s en des a r ro l lo . Por en de , l a

opor tun idad de usa r nematodos en to-

mopatógenos en palma de ace i te con

tra insectos plaga en el suelo, fruto o

hábitats cr ípticos entre otros, como Sa-

galassa valida (barrenador de raíces depa lma de ace i te ) . Strategus aloeus

(torito), Imatidium neivai (raspador de

f r u to s ) , Rhynchophorus palmarían

(gusano de los cogollos), hace de este

enemigo natura l , un pos ible agente

de control para incluir dentro de los

programas de mane jo in tegrado de

plagas en las plantaciones del país .

Los desafíos en palma de aceite son

mu c h os , é s t o s i nc l u y e n a i s l a r l o s

nematodos nat ivos en las cuatro zona s p r od u c to r a s d e l p a í s ; c a r a c t e

rización de las especies y su bacteria

s i m b i o n t e : e v a l u a r l o s d i f e r e n t e s

insectos plaga de la palma: determi

nar los mejores métodos de aplicación

(por ejemplo, l iberaciones inoculati-

vas versus inundal ivas) : y es tablecer

el complejo más apropiado de nemato-do-bacter io para producción comer

cial ad ec ua da y eco nóm ica de los ne

matodos a ser usados por los produc

tores . Además , aunque los nematodos

pueden ser producidos y formulados .

ellos serían entregados a los produc

tores , agrónomos, técnicos o super

visores del programa de sanidad vege

ta l de las plantaciones , quienes los

eva lua r ían pa ra que los nematodos

sean usados con eficiencia en contra

de las plagas blanco en palma deaceite.

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